Perjalanan panjang Direktorat Jenderal Perimbangan Keuangan (DJPK) dimulai dengan diterbitkannya Undang-Undang Nomor 25 tahun 1999 tentang Perimbangan Keuangan Pusat dan Daerah. Pemerintahan yang semula bersifat sentralistik berubah menjadi desentralisasi, yaitu memberikan kewenangan yang nyata dan luas kepada daerah otonom dalam kerangka NKRI. Kementerian Keuangan ditugaskan untuk menyelenggarakan fungsi pelaksanaan perimbangan keuangan antara pemerintah pusat dengan pemerintah daerah sesuai Keppres Nomor 165 Tahun 2000. Berdasarkan keputusan presiden tersebut, dibentuklah Direktorat Jenderal Perimbangan Keuangan Pusat dan Daerah (DJPKPD) melalui KMK-02/KMK.1/2001. Pada masa ini lahirlah Undang-Undang Nomor 33 Tahun 2004 tentang Perimbangan Keuangan antara Pemerintah Pusat dan Pemerintahan Daerah yang mempertegas konsep money follow function.

Pada tahun 2004 terjadi reorganisasi melalui Keppres Nomor 36 tahun 2004 di mana tugas dan fungsi DJPKPD digabungkan dengan 2 unit eselon I lainnya, yaitu bersama Direktorat Jenderal Anggaran (DJA) menjadi Direktorat Jenderal Anggaran dan Perimbangan Keuangan (DJAPK) serta bersama Badan Analisa Fiskal menjadi Badan Pengkajian Ekonomi Keuangan dan Kerjasama Internasional (BAPPEKI). Reorganisasi kembali terjadi pada tahun 2007. DJAPK dipisah menjadi DJPK dan DJA. Fungsi-fungsi yang sebelumnya digabung dengan BAPPEKI dikembalikan.

DJPK memiliki peran strategis dalam pelaksanaan desentralisasi fiskal di Indonesia. Melalui PMK 234/PMK.01/2015, DJPK menyempurnakan bentuk organisasi mengingat tanggung jawab dan tantangan semakin besar dan beragam serta dalam rangka mewujudkan organisasi yang lebih dinamis dan mampu menjawab kebutuhan para pemangku kepentingan.